מועדון הכדורגל בית"ר ירושלים נוסד בשנת 1936 ע"י דוד הורן ושלמה קירשטיין כקבוצת חובבנים שהתבססה על צעירים שברוחם היו בית"ריים באידיאולוגיה שלהם. בשנת 1943 נרשמה בית"ר ירושלים כקבוצת בוגרים מקצוענית.

בשנת 1976 זכה המועדון בתואר הראשון – גביע המדינה בכדורגל ובעונת 1986-1987 זכה המועדון בתואר האליפות הראשון בהיסטוריה. מאז ועד לעונת 2009-2010 רשם המועדון זכייה ב-18 תארים שונים על פי החלוקה הבאה: 7 זכיות בגביע המדינה, 6 זכיות באליפות המדינה, 2 זכיות בגביע הטוטו (גביע הליגה), 2 זכיות באלוף האלופים (סופר-קאפ ישראלי) וזכייה אחת בגביע ליליאן.

עד לשנת 2000 התנהל המועדון כאגודת ספורט ולא הוחזק באופן פרטי ע"י אנשי הון. בשנת 2000 נרכשה הקבוצה לראשונה ע"י איש העסקים גד זאבי שניסה להכניס סטנדרטים חדשים למועדון. בתום עונת 2000-2001 נטש איש העסקים את הקבוצה, מה שגרם למועדון לפנות להליך של פירוק. בתום ההליך שנמשך מספר חודשים, רכשו את המועדון אנשי העסקים מאיר פניג’ל, ששון שם-טוב והאחים שאול ומאיר לוי. הארבעה החזיקו בבית"ר ירושלים עד לחודש אוגוסט 2005 – אז רשם המועדון פרק חדש בהיסטוריה.

רגע לפני פתיחת עונת 2005-2006, רכש את המועדון האוליגרך הרוסי ארקדי גאידמק והחל להציב רף חדש בכדורגל הישראלי. גאידמק הזרים מיליונים לקופת המועדון, הנחית בירושלים את המאמן הצרפתי לואיס פרננדס וסוללת כוכבים במטרה לזכות בכל התארים האפשריים. תחת בעלותו של גאידמק זכה המועדון בדאבל (גביע ואליפות) הראשון בהיסטוריה והוסיף לארון התארים עוד אליפות, גביע מדינה וגביע הטוטו.

במהלך הקיץ שלפני עונת 2012-2013 עמותת אוהדי בית"ר ירושלים הוקמה על ידי מספר אוהדים אשר גייסו סכומי כסף גדולים שסייעו למועדון להמשיך ולפעול. במהלך עונת המשחקים הקבוצה נוהלה בשיתוף עם נציגי עמותת האוהדים. בתום העונה עמותת האוהדים חברה לאלי טביב ובסיוע בית המשפט העבירה לידיו את הקבוצה.

כשלושה שבועות לפני פתיחת עונת 2013-2014 עברה הקבוצה לבעלות משותפת של אלי טביב ועמותת אוהדי בית"ר ירושלים. אלי טביב מביא איתו 20 שנות ניסיון בכדורגל הישראלי עם הצלחות רבות וידע רב. אלי טביב השקיע כספים רבים וייצב את מצבו של המועדון. מטרתו המרכזית של אלי טביב היא להחזיר אותו לקדמת הבמה בכדורגל הישראלי.אלי טביב הביא איתו צוות ניהולי שמטרתו הייתה לבנות דרך מקצועית סדורה, להכין תוכנית שיווקית ולהחזיר את האוהדים שנטשו במהלך התקופה הקשה לאחר הפסקת הזרמת הכספים של קודמו. אלי טביב חתר מהרגע הראשון לקירוב כלל אוהדי הקבוצה חזרה וברתימת הסביבה העסקית  להתקבץ סביב מועדון הדגל של הכדורגל הישראלי.

מגרשה הביתי של בית"ר ירושלים הוא "אצטדיון טדי" בשכונת מלחה בירושלים, אליו עברה הקבוצה לשחק החל משנת 1991. עד לשנת 1991 שיחקה הקבוצה במגרש המיתולוגי ימק"א שהכיל רק כ-6,000 מקומות ובמגרש זה לא צלחה הקבוצה לזכות ולו באליפות אחת. באצטדיון טדי לעומת זאת זכתה הקבוצה בשש אליפויות המדינה.

הצבעים המזוהים עם הקבוצה הם הצבע הצהוב והצבע השחור ומאז שנת 1960 תלבושת הבית של הקבוצה התבססה על צבעים אלו. בנוסף משתמשת הקבוצה גם בצבעים כחול ולבן כתלבושת משנית.